Rôle de stenotrophomonas maltophilia dans le cycle parasitaire des complexes némato-bactériens // role of the bacterium stenotrophomonas maltophilia in the parasitic cycle of nematode-bacterial complexes

Topic description

Le pathobiome est constitué d'un pathogène et de son environnement biotique qui participe au processus infectieux déclenché chez l'hôte. Cette vision holistique des processus infectieux permet de dépasser l'idée un agent pathogène = une maladie (Bass et al, ). L'objectif de la thèse est la compréhension des rôles du microbiote bactérien des nématodes entomopathogènes dans le pathobiome d'un insecte.
Les nématodes entomopathogènes sont des parasites d'insectes utilisés en lutte biologique contre les ravageurs de culture (Lacey et al, ). Depuis les années 60, ils sont décrits comme des complexes némato-bactériens formés d'un nématode, Steinernema carpocapsae et d'un symbiote mutualiste bactérien, Xenorhabdus nematophila (Ogier et al, ). Le cycle parasitaire est composé de trois phases : la phase pathogène (infection de l'insecte), la phase nécrotrophe (reproduction du nématode et multiplication bactérienne dans le cadavre de l'insecte), la phase d'émergence (dissémination des nouvelles générations des complexes némato-bactériens dans les sols) (Ogier et al, ). Le rôle de X. nematophila a été largement étudié par notre équipe dans la phase pathogène (Nielsen-Leroux et al, ; Givaudan and Lanois, ) et plus récemment, dans la phase nécrotrophe où un lipopeptide exerce de multiples rôles dans le mutualisme avec le nématode (Claveyroles et al, ). De plus, nous avons dernièrement mis en évidence l'existence d'un microbiote bactérien élargi associé aux nématodes (Ogier et al, ). Dans ce microbiote, certaines espèces participent au pathobiome au cours de la phase pathogène, comme par exemple la bactérie entomopathogène Pseudomonas protegens (Ogier et al, ). D'autres taxons bactériens pourraient jouer un rôle dans la fitness du nématode, ou bien être des tricheurs.
La thèse se focalisera sur un de ces taxons, Stenotrophomonas maltophilia. Ce complexe d'espèces est ubiquitaire dans l'environnement (sol, eau, sédiments) et fréquemment associé à des organismes eucaryotes (mammifères, oiseaux, reptiles, insectes, nématodes, protozoaires). Certaines souches sont des pathogènes émergents en clinique. Les souches de ce complexe sont caractérisées par une forte résistance aux antibiotiques notamment par l'intermédiaire de pompes à efflux (Chauviat et al., ) et par une propension à secréter de nombreuses protéases (Peng et al ). Des données préliminaires obtenues par l'équipe indiquent que lorsque des communautés synthétiques (SynCom) sont reconstituées dans le cadavre de l'insecte, P. protegens, un producteur de nombreuses molécules antimicrobiennes, a un effet antagoniste sur la croissance de X. nematophila en absence de S. maltophilia, mais que cet effet antagoniste disparait en présence de S. maltophilia. Quant aux interactions entre X. nematophila et S. maltophilia, d'une part, et P. protegens et S. maltophilia, d'autre part, elles semblent neutres.
L'hypothèse de la thèse est donc que S. maltophilia participe au pathobiome de l'insecte lors de l'infestation par les nématodes entomopathogènes. Ceci sera tout d'abord testée pour la phase nécrotrophe. Le ou la doctorant·e recherchera des facteurs de S. maltophilia permettant de (i) résister à l'effet antagoniste de P. protegens et de X. nematophila (pompe à efflux, enzyme de modification des enveloppes bactériennes, protéases, …), (ii) protéger X. nematophila en dégradant par exemple les métabolites antimicrobiens de P. protegens, (iii) dégrader les médiateurs symbiotiques de X. nematophila (lipopeptides). Cette hypothèse sera également testée pour la phase d'émergence. En effet, S. maltophilia est un organisme qui adopte une stratégie-r de colonisation en exploitant activement les ressources et les niches (Peng et al, ). Le ou la doctorant·e testera la capacité de S. maltophilia à participer à l'épuisement des ressources nutritionnelles du cadavre de l'insecte et déclencher la phase d'émergence de la nouvelle génération de nématodes.
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The pathobiome consists of a pathogen and its biotic environment, which contributes to the infectious process triggered in the host. This holistic view of infectious processes allows us to move beyond the idea that one pathogen = one disease (Bass et al, ). The aim of the thesis is to understand the roles of the bacterial microbiota of entomopathogenic nematodes in the pathobiome of an insect.
Entomopathogenic nematodes are insect parasites used in biological control against crop pests (Lacey et al, ). Since the s, they have been described as nematode-bacterial complexes consisting of a nematode, Steinernema carpocapsae, and a mutualistic bacterial symbiont, Xenorhabdus nematophila (Ogier et al, ). The parasitic cycle of this complex consists of three phases: the pathogenic phase (infection of the insect), the necrotrophic phase (reproduction of the nematode and bacterial multiplication in the insect's corpse), and the emergence phase (dissemination of new generations of nematode-bacterial complexes in the soil) (Ogier et al, ). The role of X. nematophila has been extensively studied by our team in the pathogenic phase (Nielsen-Leroux et al, ; Givaudan and Lanois, ) and more recently in the necrotrophic phase (Claveyroles et al, ). In addition, we have recently demonstrated the existence of an expanded bacterial microbiota associated with nematodes (Ogier et al, ). Within this microbiota, certain species probably contribute to the pathobiome during the pathogenic phase, such as the entomopathogenic bacterium Pseudomonas protegens (Ogier et al, ). Other bacterial taxa may play a role in nematode fitness, or may be cheaters.
The thesis will focus on one of these taxa, Stenotrophomonas maltophilia. This species complex is ubiquitous in the environment (soil, water, sediments) and very frequently found associated with eukaryotic organisms (mammals, birds, reptiles, insects, nematodes, protozoa). Some strains are emergent human pathogens in clinical settings,
It is also characterised by its high resistance to antibiotics, particularly through efflux pumps (Chauviat et al., ), and by its propensity to secrete numerous proteases (Peng et al ). Preliminary data obtained by the team indicate that when synthetic communities (SynCom) are reconstituted in the insect cadaver, P. protegens, a producer of numerous antimicrobial molecules, has an antagonistic effect on the growth of X. nematophila in the absence of S. maltophilia, but that this antagonistic effect disappears in the presence of S. maltophilia. By contrast, for the interactions between X. nematophila and S. maltophilia on the one hand, and P. protegens and S. maltophilia on the other, they appear to be neutral.
The thesis hypothesis is therefore that S. maltophilia participates in the insect's pathobiome during infestation by entomopathogenic nematodes. This hypothesis will first be tested for the necrotrophic phase. The doctoral student will investigate factors in S. maltophilia that enable it to (i) resist the antagonistic effect of P. protegens and X. nematophila (efflux pump, bacterial envelope-modifying enzyme, proteases, ...), (ii) protect X. nematophila by degrading, for example, the antimicrobial metabolites of P. protegens, (iii) degrade the symbiotic mediators of X. nematophila (cyclolipopeptides). This hypothesis may also be tested for the emergence phase. Indeed, S. maltophilia is an organism that adopts an r-strategy of colonisation by actively exploiting resources and niches (Peng et al, ). The PhD student will test the ability of S. maltophilia to participate in the depletion of nutritional resources from the insect cadaver and trigger the emergence phase of the new generation of nematodes.
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Début de la thèse : 01/11/

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